Sau khi tốt nghiệp đại học, Meadows đã tuyển Considine tham gia một số bộ phim ngắn, cũng như bộ phim dài thứ hai của vị đạo diễn, A Room for Romeo Brass (1999). Trong lần xuất hiện đầu tiên trên màn ảnh rộng, Considine đã vào vai nhân vật có biểu hiện tâm thần tên Morell.[6] Màn hóa thân của Considine trong phim đã khiến Paweł Pawlikowski chọn anh vào vai chính đầu tiên trong Last Resort (2000). Considine đã đóng vai Alfie, một kẻ si tình, và nhờ đó anh đã giành được giải Nam diễn viên chính xuất sắc nhất tại Liên hoan phim Thessaloniki.[10] Sau khi trở nên nổi tiếng với vai Alfie và Morell, Considine đã củng cố danh tiếng của mình trong suốt thời gian từ đầu đến giữa những năm 2000 với các vai phụ và vai chính trong các bộ phim Thiêng như 24 Hour Party People và In America.

Năm 2004, Considine đóng vai chính, đồng thời cũng là vai diễn quan trọng nhất trong sự nghiệp của mình, vai Richard trong bộ phim báo thù Dead Man's Shoes của Meadows (2004), tác phẩm mà anh đồng biên kịch,[5][6] đã giúp anh đem về giải Empire cho Nam diễn viên người Anh xuất sắc nhất.[6] Cùng năm đó, nam diễn viên đóng vai chính trong My Summer of Love, thành phẩm hợp tác thứ hai của anh với đạo diễn Pawel Pawlikowski. Cả hai tác phẩm đều được công nhận tại các buổi lễ trao giải. Vào năm sau, Considine hoá thân thành Frank Thorogood trong Stoned (2005). Đó là khoảng thời gian Considine nổi tiếng với tư cách là một diễn viên chuyên đóng vai phản diện, phản anh hùng hay những nhân vật đen tối nổi tiếng trong điện ảnh. Năm 2005, giới hâm mộ chứng kiến sự ra mắt của Cinderella Man, bộ phim Hollywood thứ hai của Considine.[11]

Considine xuất hiện trong bộ phim giật gân Tây Ban Nha Bosque de Sombras (2006). Chính trong quá trình quay phim này, Considine đã viết ra thứ mà sau này trở thành bộ phim ngắn đầu tay của mình, Dog Altogether. Considine tuyên bố rằng chính bạn diễn Gary Oldman đã giúp anh có được sự tự tin để thực hiện bộ phim, và nam diễn viên đã cảm ơn Oldman trong bài phát biểu nhận giải BAFTA. Năm 2006, anh đóng chính trong Pu-239 với vai Timofey Berezin, một công nhân tại một cơ sở hạt nhân của Nga, người bị nhiễm một liều phóng xạ gây chết người. Năm 2007, Considine tham gia hai tác phẩm kinh phí lớn; phần thứ ba trong loạt phim Bourne Trilogy, Tối hậu thư của Bourne, trong đó anh sắm vai phóng viên báo chí Simon Ross,[5] cùng Hot Fuzz, tác phẩm mà anh tham gia với vai diễn Trung sĩ Andy Wainwright. Năm 2008, Considine đóng chính trong My Zinc Bed, một bộ phim truyền hình của BBC/HBO. Năm 2009, anh thủ vai Peter Hunter trong miniseries Red Riding: 1980 của Channel 4, phỏng theo cuốn tiểu thuyết của David Peace, cũng như một thành phẩm hợp tác khác với Meadows, Le Donk & Scor-zay-zee, một bộ phim không có kịch bản, lời thoại ngẫu hứng,[lower-alpha 1] ghi hình trong năm ngày với kinh phí 48.000 bảng Anh, và được công chiếu tại Liên hoan phim quốc tế Edinburgh.[8]

Năm 2011, Considine đóng vai chính trong bộ phim chuyển thể từ cuốn sách Submarine của Joe Dunthorne, do Richard Ayoade viết kịch bản kiêm đạo diễn.[12] Cũng trong năm 2011, Considine xuất hiện với vai Porter Nash trong bộ phim Blitz, chuyển thể từ cuốn tiểu thuyết của Ken Bruen, cũng như đóng vai chính Jack Whicher trong The Suspicions of Mr Whicher, do Helen Edmundson và Neil McKay biên kịch. Trong cùng năm đó, Considine đã gặp lại một trong những người bạn diễn trong A Room for Romeo Brass, nữ diễn viên đoạt giải BAFTA Vicky McClure. Cả hai đã cùng nhau đọ sức trong một đoạn quảng cáo trên truyền hình để quảng bá cho "Những bộ phim để đời". Đoạn quảng cáo được quay trong hai ngày ở Tây Ban Nha.[13]

Considine đã liên tục thể hiện sự tinh tế của mình, có thể diễn bằng nhiều giọng nói của vùng miền và quốc gia trên thế giới; đóng vai một người Digan từ Midlands tên Morell trong bộ phim đầu tiên của mình là A Room for Romeo Brass năm 1999, Considine thủ vai một người Luân Đôn trong Stoned và The Suspicions of Mr Whicher, một công nhân nhà máy hạt nhân người Nga trong Pu-239, một người xứ Wales trong Submarine, Happy Now và Pride, một người Ireland nhập cư ở Mỹ, một người Manchester trong Red Riding, một người Yorkshire trong My Summer of Love, một người Mỹ trong Cry of the Owl và Cinderella Man, hay một người West Country trong Hot Fuzz. Anh đã xuất hiện trong một số video âm nhạc, đáng chú ý nhất là "God Put A Smile Upon Your Face" (2002) của Coldplay và "Familiar Feeling" (2003) của Moloko,[10] cũng như ca khúc Arctic Monkeys "Leave Before the Lights Come On"(2006) mà anh sáng tác.[8]

Considine đã đóng vai chính trong The World's End, với tư cách là một trong "Năm chàng lính ngự lâm" thực hiện cuộc hành trình nhậu nhẹt "hoành tráng" xuyên 12 quán rượu. Considine trước đây đã làm việc với dàn diễn viên và đoàn làm phim trong Hot Fuzz (2007). Bộ phim được phát hành tại Vương quốc Anh vào ngày 19 tháng 7 năm 2013 và tại Hoa Kỳ vào ngày 23 tháng 8 năm 2013. Vào tháng 8 năm 2015, Considine xác nhận rằng anh đang chắp bút kịch bản cho bộ phim Journeyman, trong đó anh cũng sẽ đóng vai chính. Đây là bản chuyển thể từ tiểu thuyết phi hư cấu The Years of the Locust của Jon Hotten, câu chuyện có thật về một nhà tài trợ quyền anh rối loạn nhân cách, Fat Rick Parker, cùng mối quan hệ bất đắc dĩ với chàng võ sĩ ngây thơ của mình, Tim Anderson.[14] Considine cũng đang chắp bút kịch bản cho một bộ phim, từ một câu chuyện ma tên là The Leaning,[15] đồng thời lập ra kế hoạch đạo diễn cả hai bộ phim. Nam diễn viên tiếp tục hợp tác với Shane Meadows trong King of the Gypsies, một tác phẩm tiểu sử về võ sĩ đấu tay không Bartley Gorman, người mà Considine đã gặp và trở thành bạn của nhau khi còn là nhiếp ảnh gia.[5] Năm 2015, Considine được chọn để đóng cùng Glenn Close, Gemma Arterton trong phim đề tài xác sống của Vương quốc Anh, The Girl with All the Gifts, dựa trên tiểu thuyết cùng tên năm 2014 của M. R. Carey.[16]

Vào ngày 4 tháng 10 năm 2015, thông qua trang Twitter chính thức của mình, Considine cho biết anh sắp gia nhập vào dàn diễn viên của loạt phim gangster Peaky Blinders lấy bối cảnh ở Birmingham,[17] cho thấy nam diễn viên sẽ tái hợp với đạo diễn Colm McCarthy của She Who Brings Gifts.

Vào tháng 4 năm 2017, Considine đã xuất hiện trên sân khấu khi tham gia The Ferryman tại Nhà hát Royal Court, trước khi chuyển đến Nhà hát Gielgud ở West End.[18][19][20] Đây là vở kịch bán chạy nhất trong lịch sử Nhà hát Royal Court.

Việc sản xuất được di dời đến Nhà hát Bernard B. Jacobs ở Broadway, bắt đầu quá trình xem trước vào ngày 2 tháng 10 năm 2018. Vở kịch, tiếp tục giành được bốn giải Tony và "đóng màn" vào ngày 7 tháng 7 năm 2019.[21][22] Với vai diễn Quinn Carney, Considine đã giành được đề cử cho nam diễn viên chính xuất sắc nhất tại cả Giải Olivier và Giải Tony.

Vào năm 2020, anh thủ vai Ngài Martin trong miniseries The Third Day của HBO cùng với Jude Law.[23]

Considine cũng đã được chọn vào vai Vua Viserys I Targaryen trong phần tiền truyện sắp tới của Game of Thrones, House of the Dragon.[24]